Мир опустел и теперь его населяют только совы, самые мудрые из них — совы, обитающие на великом древе Га’Хуул. Сорен из рода Тито любит слушать рассказы про Ночных стражей, как и его младшая сестра Эглантина, но брат Сорена по имени Клудд только высмеивает его и говорит, что Стражи — это сказки. Братья только начали обучаться полёту. Во время отсутствия родителей Сорен и Клудд решили ещё немного полетать, но они столкнулись вместе и упали на землю, самое худшее место для совы. Братья попытались долететь до ближайшей ветки, но они не умеют летать на длинные дистанции. Их подбирают две неизвестные совы. Сорен просит их вернуть его и Клудда в гнездо, но один из них отвечает угрозой. На утро Сорена и Клудда притаскивают в каньон Сант-Эголиус, где обитают злые совы, именующие себя Чистыми. Там Сорен знакомится с Гильфи. В это время прилетает верховная королева Сант-Эголиуса по имени Найра, которая была женой Железного Клюва. Она угрожает Гильфи, но Сорен защищает её, из-за чего он и Гильфи становятся сборщиками, которые выполняют грязную работу. Сорен просит Клудда идти с ним, но тот отказывается и зарабатывает доверие Найры. Сорен и Гильфи оказываются в Тошнеториуме — месте, где сборщики добывают из комочков, которые изрыгают совы (погадок), волшебные крупицы металла. Горсть этих крупиц могут вызвать у сов мучительную боль, если находиться под их влиянием. Сорен и Гильфи встречают сову, которая была зомбирована. Гильфи предупреждает Сорена о том, что нельзя засыпать под влиянием луны, потому что после сна под луной сова впадает в транс. На следующие утро слова Гильфи оправдались. Партия здоровых сов превратилась в безвольных рабов.
Тем временем Железный Клюв поручает своему приспешнику заманить их врагов в ловушку, прямо в Сант-Эголиус. Сорену и Гильфи помогает обучиться полёту старый филин по имени Гримболь, который был жертвой вторжения Чистых в их королевство. Он надеется на то, что Сорен и Гильфи долетят до древа Га’Хуул, где обитают Ночные Стражи. Однако их обнаруживает Найра и убивает Гримболя, а Сорен просит лететь Клудда с ним и Гильфи, но тот отказывается и переходит на сторону Чистых. Сорен и Гильфи сбегают из Сант-Эголиуса. Чтобы долететь до Га’Хуула, нужно сначала добраться до Хуулимерского моря. По дороге Сорен и Гильфи знакомятся с двумя молодыми совами Копушей и Сумраком. Сумрак притащил змею по имени Миссис Пи, которая была няней Сорена. Пятёрка летит к Хуулимерскому морю. Долетев до моря, команда встречает ехидну-предсказателя, которая говорит, что если дух команды ослабеет, то дальше они лететь не смогут. Гильфи могла ориентироваться по звёздам и сопроводить команду до древа Га’Хуул. Но, пролетев несколько миль, команда попадает в буран. У Копуши отмёрзли крылья, из-за чего он падает в море. Сорен ищет его, но все тщетно. Но вдруг появляется Король сов — Борон, который держал в своих лапах Копушу, за Королём летела Королева, сказавшая, что Сорен и его друзья могут лететь с ними. Итак, пятёрка добирается до великого древа Га’Хуул.
Выслушав историю Сорена и Гильфи, лорд по имени Алломер не верит в то, что сказал Сорен, но за них заступается старая сова по имени Эзилриб. Сорену удалось уговорить Короля сов, и он ему верит. Алломера посылают проверить Сант-Эголиус. С ним летят ещё две совы. Сорен, Гильфи, Копуша и Сумрак в это время проходят обучение у Стражей.
Тем временем Клудд приводит в Сант-Эголиус свою сестру Эглантину и просит её перейти на сторону Чистых, но она отказываться и говорит, что хочет домой. Клудд успокаивает её и говорит, что они вернутся завтра. Но говорит, что ей нужно поспать. И она уснула прямо под открытой луной.
Тем временем Сорен получает несколько уроков от Эзилриба по полёту (как лететь во время бурана). Тем времен Алломер спасает двух совят, одна из которых была Эглантина, а спутники Алломера были убиты «крупицами». Сорен узнаёт, что Эзилриб — Лайз Киэльский, герой детства Сорена. Алломер прилетает к древу и говорит, что нужно собирать войска и лететь спасать маленьких совят в Сант-Эголиусе. Собрав войска, Стражи идут в наступление, а Сорен тем временем ухаживает за Эглантиной. Она выходит из транса и рассказывает Сорену, что с ней было, и из рассказа он понимает, что Алломер — предатель!
Сорен и его друзья летят в Сант-Эголиус. Алломер погибает от летучих мышей из-за того, что он привёл «не всех» Стражей. Сперва Сорен, вспоминая уроки Эзилриба, спасает Стражей из под влияния «крупиц», затем сражается с Клуддом и просит понять его, но он его не слушает и падает в горящий лес. Сорен летит помочь Лайзу в борьбе с Железным Клювом и, в конце концов, убивает Железного Клюва. Остатки Чистых и Найра отступают.
Вернувшись домой, Стражи начинают праздновать победу. Сорен, Гильфи, Копуша и Сумрак награждены и «стояли перед Королём и Королевой как юные Стражи…». Сорен рассказывает молодым совам: «Насколько было известно, Найра сбежала, а Клудд… его так и не нашли». Но потом показывают сцену из которой выясняется, что Клудд жив!